Этот каменный собор построили в честь рождения второго сына Ивана Грозного Фёдора, который появился на свет в 1557 году неподалеку от Феодоровского монастыря.

В русских летописях ни о ком из русских царей не сказано столько доброго, как о Фёдоре. Он был кроток и добросердечен, многих миловал, щедро одарял монастыри. Даже скупые на комплименты русским правителям иностранцы отмечали его благочестие. Голландский торговый агент в Москве Исаак Масса вспоминал: «Фёдор часто желал променять своё царство на монастырь, ежели бы только это было возможно». Трона царь не оставил, но святые обители, в том числе Феодоровскую, посещал часто.

Покровитель монастыря и Феодоровского собора царь Фёдор Иоаннович умер под занавес XVI века в кремлёвских палатах. С его кончиной закончилась целая эпоха в истории и страны, и переславской обители. Уже со следующего столетия главными попечительницами и молитвенниками здесь будут женщины, так как монастырь станет женским. Царицы, представительницы знатных дворянских родов, боярыни жертвовали обители деньги и драгоценные вещи. Их средства позволяли регулярно реставрировать храмы и Феодоровский собор.

Внутри собора по сей день сохранились уникальные росписи знаменитого художника Николая Тончи. Итальянец по происхождению, в XVIII веке он переехал в Россию. Но в нашей стране его ждал ряд потрясений. Разорение Москвы в 1812 году и произошедшая на его глазах расправа над купеческим сыном Михаилом Верещагиным, которого обвинили в переводе запрещённых в России речей Наполеона. Верещагину прилюдно отрубили голову. Эта казнь описана Толстым в романе «Война и мир». Жестокая сцена довела ранимого Тончи до помешательства. Он даже пытался бритвой перерезать себе горло. Рана оказалась неопасная, и вскоре художник выздоровел, прожив ещё более тридцати лет. Эти годы были для его семьи временем духовного возрастания и постижения православных истин. В этот период он и расписал Феодоровский собор. А уже после смерти Тончи его дочь Мария стала послушницей Феодоровского монастыря. Здесь она прожила до самого своего ухода из жизни в 1898 году.

Столь богатая история храма не отозвалась в сердцах гонителей ноткой сострадания или хотя бы уважения к судьбам предков. Собор закрыли на ключ в 1928 году и превратили в вещевой склад. Потом в этих стенах располагался Дом престарелых, а уже после Великой Отечественной войны – Институт программных систем Академии наук. В 80-е годы собор пытались реставрировать, были восстановлены луковичные купола, но дальше дело не пошло. Работы возобновились только в XXI веке. Сегодня храм предстаёт перед нами в своём первозданном виде.