В своей версии классического хита Джеймса Брауна великий соул-певец Отис Реддинг, возможно, даже превзошедший «крестного отца соула», говорит, что его новая фишка – зеленый цвет. У папы новый зеленый прикид, и он-то уж точно не отстой!

Главным «соулмейтом» фотосинтеза была цианобактерия, и, как мы увидим дальше, она обзавелась множеством новых прикидов – зеленых, красных и коричневых.

Кислородная катастрофа, случившаяся около 2,4 миллиарда лет назад, стала геологическим дебютом цианобактерий, производящих кислород, но есть свидетельства, что их эволюционный дебют состоялся гораздо раньше. Свидетелями выступают другие бактерии, которым пришлось приспосабливаться к среде с растущей концентрацией кислорода. Вот показания генов этих бактерий: ферменты, позволяющие им перерабатывать кислород, возникли в ходе стремительной эволюционной инновации 3,1 миллиарда лет назад[290].

В эволюции у всего есть предшественники, но не всегда те, которых ожидаешь. При изучении генов цианобактерий вскрылись два, казалось бы, противоречивых факта, связанных с их предками. Во-первых, гены, ответственные за фотосинтез с выделением кислорода, эволюционировали задолго до появления цианобактерий как группы[291]. Во-вторых, непосредственные предки цианобактерий не обладали способностью к фотосинтезу[292]. Как такое возможно? Вроде бы налицо парадокс, но представьте такую ситуацию. В моей семье никто и никогда не носил шляпу, а у меня есть очень старая, винтажная. Откуда она у меня? Я не мог ни сделать ее сам, ни получить в наследство, значит, скорее всего, я приобрел ее путем горизонтального переноса шляп. Так же и гены фотосинтеза, вероятно, попали к цианобактериям путем горизонтального переноса генов от другой группы бактерий[293].

Источник фотосинтеза цианобактерий до сих пор не найден. Более того: группа бактерий, подарившая цианобактериям возможность использовать солнечную энергию, вероятно, уже вымерла[294]. Эти неведомые безымянные бактерии могли даже пасть жертвой конкуренции с теми самыми цианобактериями, которым они передали свои гены фотосинтеза. Впрочем, кто знает, что еще может таиться в неизведанном микробиоме мелководий где-нибудь на планете? А пока что цианобактерии с их «подарком судьбы» остаются древнейшей из известных групп организмов, способных к кислородному фотосинтезу. Все прочие организмы, обладающие этой способностью, включая эукариотические водоросли и семенные растения, обязаны своим талантом эндосимбионтам-цианобактериям и хлоропластам, в которые те превратились. Как и митохондрии, хлоропласты возникли в результате единственного акта эндосимбиоза[295]. И подобно трансформации, породившей митохондрии, возникновение хлоропласта тоже стало большим эволюционным переходом.

Поскольку растения – эукариоты, мы знаем, что хлоропласты должны были появиться у них позже митохондрий, которые есть у всех эукариот. Это задает нижнюю границу по времени, но между появлением эукариот примерно 1,8 миллиарда лет назад и моментом, когда эукариотическая клетка объединилась с цианобактерией – по некоторым оценкам, 1,25 миллиарда лет назад[296], – прошло много времени. Личность эукариоты-хозяина остается неизвестной, но она должна была обладать способностью поглощать бактерии, утраченной большинством ее потомков из-за наличия у них жесткой клеточной стенки. Однако недавнее открытие, относящееся к одной из ветвей у самого основания эволюционного древа зеленых водорослей, может указывать на возможного ближайшего ныне живущего родственника того самого первого хозяина. Это зеленая водоросль Cymbomonas tetramitiformis, которая поглощает и переваривает бактерии на определенной стадии своего жизненного цикла – тогда, когда у нее еще отсутствует жесткая клеточная стенка[297]. Эволюционное положение этой водоросли и ее способность поглощать бактерии позволяют предположить, что она может быть похожа на первичную эукариоту-хозяина.

Как и митохондрия, хлоропласт потерял большинство своих генов, отдав их ядру, но у него сохранился остаточный геном, по которому можно определить его ближайшего родственника среди современных цианобактерий. Это вид под названием Gloeomargarita lithophora[298]. Первая часть названия рода – gloeo – происходит от древнегреческого слова γλοιός (клейкое вещество): бактерия окружает себя клейкой оболочкой, с помощью которой образует биопленки на камнях в пресной и солоноватой воде. Похоже, бактериальные маты испокон веков служили местом встречи потенциальных симбионтов, и в такой среде эукариота вполне могла «подцепить» предка хлоропласта[299].

До сих пор в каждой эволюционной истории, которую мы рассматривали, растущая библиотека геномов проливала свет на происхождение вида и проясняла его прошлое, пусть и с некоторой долей неопределенности. Однако история дальнейшей судьбы хлоропласта после его первой встречи с эукариотами по мере накопления данных только усложнялась. Перед нами настоящий гобелен взаимоотношений: вертикальные эукариотические линии переплетены с горизонтальными переносами, в ходе которых хлоропласты перемещались между эукариотами-хозяевами, зачастую «путешествуя» внутри клеток предыдущих хозяев. Схема, отражающая наше нынешнее представление об этом процессе, приведена на рис. 15[300].

Этот первоначальный симбиоз оказался настолько плодотворным, что породил не одну, а сразу три новые фотосинтетические линии водорослей: красные, зеленые (от которых впоследствии произошли наземные растения) и глаукофиты. Новые организмы были одноклеточными и, следовательно, сами могли становиться эндосимбионтами – что многие из них позже и сделали. Если вы живете неподалеку от скалистого морского побережья, вам в самом прямом смысле не нужно далеко ходить, чтобы увидеть живых представителей большинства участников этой эндосимбиотической драмы.

Отдельные цианобактерии не разглядеть невооруженным глазом, но в массе они создают характерные приметы в местах, где водорослям трудно расти. Цианобактерии, живущие на поверхности старых морских раковин и пористых известняковых пород, окрашивают их в черный цвет. На песчаных отмелях образуются темно-зеленые, почти черные маты цианобактерий[301].

Рис. 15. Схема возникновения новых кислородного фотосинтеза (черные линии) и переноса симбиотического фотосинтеза (пунктирные линии) по всему древу жизни. Значки (не в масштабе) обозначают фотосинтетические группы. Слева направо: цианобактерии, наземные растения, зеленые водоросли, глаукофиты, Криптисты, Haptista, бурые водоросли и диатомеи, динофлагелляты, Paulinella, хлорарахниофиты и эвгленовые. По данным Sanders (2022). Источник изображений: phylopic.org

Хотя изначально зеленые и красные водоросли были одноклеточными организмами, впоследствии они эволюционировали в многоклеточные виды. Зеленые водоросли чаще встречаются в пресной воде, но некоторые растут и у берега моря: например, ярко-зеленый морской салат (различные виды Ulva) и различные виды Blidingia. Красные водоросли принимают множество обличий, включая нори – обертку для роллов. Розоватые виды, напоминающие ветвистые кораллы или наросты на камнях, покрыты кальцинированной броней, защищающей их от морских улиток, которые пасутся на всех поверхностях во время приливов. В толще воды обитают одни красные водоросли, перистые, а еще глубже, на листьях других, более крупных водорослей, находят себе пристанище другие. Под зарослями ламинарии образуется красный «подлесок» из некоторых видов Delesseria[302]. Характерный цвет красных водорослей обусловлен пигментом, помогающим хлорофиллу функционировать на глубине, где темнее.

Самые знакомые нам водоросли не красные и не зеленые, а бурые. Ламинарии образуют настоящие подводные леса вдоль скалистых берегов. Фукус, аскофиллум и многие другие бурые водоросли поменьше обитают в приливной зоне. Бурые водоросли – дальние родственники зеленых и красных. Своими хлоропластами они обязаны вторичному эндосимбиозу. Еще будучи одноклеточным, нефотосинтезирующий предок бурых водорослей проглотил клетку красной водоросли вместе с ее ценным пассажиром – хлоропластом. Леса ламинарии – прямое следствие этого БЭП, как и диатомовые водоросли (диатомеи), которые кишат в виде одноклеточных организмов в морских и пресных водах.

Бурые водоросли и их родственники приобрели свои хлоропласты, если можно так сказать, в секонд-хенде. Эти органеллы до сих пор упакованы в первоначальные мембранные оболочки, столь же явно указывающие на их происхождение, как и фирменный пакет из магазина. Ядро красной водоросли, попавшее в этот «пакет», ныне почти исчезло, став лишь тенью своего прежнего «я». Нет сомнений, кто тут главный: это ядро бурой водоросли-хозяина, а не ее красной эндосимбиотической гостьи (и уж тем более не ее хлоропласт).

Красные водоросли поднатужились и породили путем вторичного эндосимбиоза четыре новые фотосинтетические линии – даже больше, чем первичный эндосимбиоз, создавший их самих и двух их сестер[303]. Похоже, у всех одноклеточных водорослей общий девиз: «Есть чем поделиться – делись». Зеленые водоросли последовали их примеру и стали вторичными эндосимбионтами в трех других эукариотах, дав начало еще трем фотосинтетическим линиям. Одна из них – ветвь морских эукариот под названием динофлагелляты. Их девиз, по всей видимости, – «Заходите, располагайтесь!».

Предок динофлагеллят некогда был одним из четырех получателей красноводорослевого эндосимбионта, но позже представители одной из ветвей отказались от этого наследства, о чем впоследствии пожалели. Три ответвления этой блудной линии динофлагеллят вернулись в фотосинтетическое лоно, по-разному объединившись с зелеными, бурыми и гаптофитовыми водорослями. Сами гаптофиты, как и бурые водоросли, – вторичные эндосимбионты, так что динофлагелляты, в свою очередь, владеют хлоропластами «из третьих рук».

Если вы запутались в хитросплетениях отношений хлоропластов, перемещающихся по фотосинтетическому древу жизни, не переживайте. Это все равно что пытаться понять, кто кому что сделал и у кого с кем что было, начав смотреть лишь последний сезон мыльной оперы, которая идет с докембрийских времен. Давайте я просто перечислю «браки»: один первичный эндосимбиоз, семь вторичных эндосимбиозов и два третичных. В сумме – десять больших эволюционных переходов. Если вести счет в матрешках, то победители – динофлагелляты со своими четырьмя матрешками.

С сожалением вынужден сообщить читателям, уже потерявшим нить повествования, что существует совершенно лишний спин-офф этого сериала. Около 120 миллионов лет назад состоялся второй союз между цианобактерией и фотосинтетически невинной эукариотой. Они дали жизнь организму по имени Paulinella chromatophora. Подобно ребенку, нежданно-негаданно родившемуся у пожилой пары, этот новый член фотосинтетического семейства привлек к себе огромное внимание именно из-за своего юного возраста[304].

Нетрудно догадаться, как Paulinella приобрела эндосимбионта: ведь она амеба, которая поглощает бактерии. Настоящая загадка в том, почему обзаведение симбионтом заняло у нее столько времени. Между первым союзом (цианобактерии и эукариота) и вторым (с Paulinella) прошло более миллиарда лет. Возможно, в этот период были и другие случаи, о которых мы не знаем, потому что возникшие в результате виды вымерли. Однако вопрос остается, просто формулировка меняется: почему потребовалось более миллиарда лет, чтобы второй эндосимбионт «прижился», если первый добился такого феноменального успеха?

Широкое распространение хлоропласта по всему древу жизни, последовавшее за первым фотосинтетическим союзом, само по себе может служить объяснением. Возможно, в результате десяти больших эволюционных переходов, способствовавших повсеместному проникновению хлоропласта, были заполнены все экологические ниши, необходимые более поздней фотосинтетической клетке, чтобы утвердиться. Эту гипотезу трудно проверить, однако распространение хлоропласта заняло сотни миллионов лет, а это значит, что времени и возможностей для возникновения и закрепления еще одного первичного эндосимбиоза, было предостаточно. Нужно искать другое объяснение.

Альтернативная гипотеза основана на наблюдении, что вторичные и третичные эндосимбиозы (в общей сложности их не менее девяти) встречаются гораздо чаще, чем первичные, которых всего два. Это наводит на мысль, что установить первичный симбиоз сложнее. Исследования Paulinella проливают свет на возможные причины этого. За 120 миллионов лет, что Paulinella была фотосинтезирующим организмом, ее хлоропласт утратил 65 % генов, обычно встречающихся у свободноживущей цианобактерии. Тем не менее у него до сих пор втрое больше собственных генов, чем у хлоропласта зеленых водорослей. Вывод вполне очевиден: хотя эндосимбионт Paulinella уже прошел большую часть проторенного пути интеграции с хозяином, процесс еще не завершен.

Ощущение незаконченности подкрепляется тем фактом, что Paulinella – существо медлительное: ей требуется целая неделя, чтобы удвоить свою численность, тогда как время удвоения других амеб измеряется часами[305]. Может, это признак проблем в отношениях с эндосимбионтом? Чтобы партнерство работало эффективно, клетка-хозяин и ее гостья должны синхронизировать рост и деление, контролировать поток генетической информации в ядро и обратно, оптимизировать потребление энергии. Кроме того, фотосинтезирующей клетке, такой как амеба, способной перемещаться в своей среде, необходимо адаптировать свое поведение к меняющимся условиям освещения. По сути, хозяину нужно не только «приручить» эндосимбионта, но и самому приспособиться к его нуждам.

А теперь сравните, что должна сделать эукариота – вторичный хозяин клетки зеленой водоросли, – чтобы их команда добилась успеха. Зеленая водоросль тоже эукариота, как и ее хозяин, так что у них много общего. Между ними уже возникла пресловутая «химия». Кроме того, зеленая водоросль проделала всю тяжелую работу по приручению своего хлоропласта, и повторять ее при вторичном эндосимбиозе не нужно. Таким образом, вторичный хозяин получает уже дрессированного домашнего питомца (услуги дрессировщика – в подарок). Стоит ли удивляться, что первичные эндосимбиозы встречаются гораздо реже, чем вторичные?[306] Одно дело – готовить ужин из сырых ингредиентов самому, и совсем другое – заказать еду с доставкой на дом.

Готовыми блюдами в виде прирученных хлоропластов не брезгуют эукариоты всех размеров. Морские слизни воруют хлоропласты у водорослей, которыми питаются, и хранят их неделями, а то и месяцами, прежде чем заменить новыми. Плоские черви запасаются хлоропластами, похищенными у диатомовых водорослей. Украденные хлоропласты популярны и у проказливых динофлагеллят, а один антарктический вид и вовсе полагается только на них, держа при себе до трех лет. Этот вид, вполне возможно, на пути к повторному приобретению постоянного эндосимбионта взамен некогда утраченного. Не исключено, что дальнейшее секвенирование геномов динофлагеллят и их хлоропластов выявит новые случаи вторичного, третичного и, быть может, даже четвертичного эндосимбиоза[307]. В этой гонке динофлагелляты определенно имеют все шансы на победу[308].

Многие некогда фотосинтезирующие эукариоты стали паразитами, их хлоропласты утратили свою функцию, хотя обычно сохраняются в виде рудиментов. Самый удивительный случай – группа красных водорослей Florideophyceae, включающая более 100 видов, которые независимо отказались от фотосинтеза и превратились в миниатюрных паразитов, причем паразитируют они в основном на своих ближайших фотосинтезирующих родственниках[309]. В этой группе снова и снова возникали новые виды, паразитирующие на своем эволюционном «родителе». Все эти паразиты переняли образ жизни, при котором они вторгаются в клетки хозяина, заменяют его ядро и митохондрии своими собственными и «усыновляют» хозяйский хлоропласт.

То, что можно описать лишь как специфическую уязвимость в системе безопасности Florideophyceae, похоже, объясняет, чем эта группа так привлекает взломщиков. Все дело в том, что ее представители оставляют окна нараспашку. Соседние клетки соединены порами, которыми и пользуются паразиты для проникновения внутрь и распространения по организму хозяина[310]. Вероятно, начинается все с банального мошенничества собственных мутировавших клеток водоросли, расползающихся подобно раковой опухоли, – а затем эти клетки-мошенники эволюционируют в паразитов, способных переходить от одного хозяина к другому.

Кузены динофлагеллят – тип эукариот под названием апикомплексы (Apicomplexa), или споровики. Их общий предок имел вторичный хлоропласт, доставшийся от красных водорослей[311]. Половина видов динофлагеллят сохранила или вернула себе фотосинтез, а вот апикомплексы поголовно от него отказались и подались в паразиты. Первого апикомплексного паразита обнаружил в желчном пузыре кролика основоположник микроскопии Антони ван Левенгук. Другой вид нашли в кишечнике уховёрток, а название еще одного, возможно, вам знакомо: это внутриклеточный паразит Toxoplasma gondii, заражающий кошек и их хозяев. Возбудитель малярии – тоже апикомплекс. Эта разновидность организмов определенно заслуживает серьезного внимания.

Такие эукариоты, как возбудитель малярии Plasmodium falciparum, – крепкие орешки для лекарственной атаки. Препараты, отравляющие паразитов, должны действовать избирательно, иначе можно вылечить болезнь, но убить пациента. Антибиотики столь успешны отчасти потому, что их молекулярные мишени, как правило, уникальны для бактерий и, следовательно, побочные эффекты для эукариоты-хозяина минимизируются. Лекарства против малярийных паразитов есть, но их мало, и Plasmodium быстро вырабатывает к ним устойчивость. А что, если найти у возбудителя малярии мишень, которой нет у человека-хозяина? Из-за давней эндосимбиотической истории апикомплексов у Plasmodium имеется как раз такая мишень – остаток хлоропласта.

Хотя апикомплексы давно отказались от фотосинтеза, они не утратили хлоропласт полностью. Так бывает и у многих других паразитов с фотосинтезирующими предками: почти всегда сохраняется какой-то небольшой остаток органеллы. О чем это говорит? О том, что, скорее всего, он по-прежнему выполняет некую важную для паразита функцию. Этот реликтовый хлоропласт апикомплексов известен как апикопласт. Он щедро обернут четырьмя мембранами – потому что его дважды передаривали. Поскольку апикопласт имеет бактериальное происхождение, он чувствителен к некоторым антибиотикам и может оказаться ахиллесовой пятой как при токсоплазмозе, так и при малярии[312].

Большой эволюционный переход, при котором цианобактерия свыше миллиарда лет назад впервые объединилась с эукариотой, дал начало череде эндосимбиозов, прокатившихся по всему древу жизни, озеленивших планету и в конечном счете насытивших атмосферу кислородом. Цианобактерия, которая сама позаимствовала, а не изобрела кислородный фотосинтез, радикально преобразилась. Тысячи генов перекочевали из хлоропласта в ядро эукариоты, и эндосимбионт превратился в органеллу – клеточный орган, почти всецело подконтрольный хозяину[313].

Как и его соседка по цитоплазме, митохондрия, у большинства растений хлоропласт передается по женской линии. У большинства – но не у хвойных, как это ни странно. У сосен и их родственников хлоропласт переносится не через яйцеклетку, как у цветковых, а через пыльцу. Но в любом случае одностороннее наследование обеспечивает эукариоте-хозяину контроль над эндосимбионтом.

Большие эволюционные переходы, которые сначала породили эукариот, а затем превратили некоторых из них в предков всех зеленых растений и водорослей, оказались уникальными в истории жизни. Митохондриальная мощь открыла новые возможности, включая многоклеточность.